Крошечные одноклеточные водоросли, плавающие в океане, образуют в результате фотосинтеза примерно столько же углеводов и кислорода, сколько все остальные растения Земли вместе взятые. Поэтому то, что важно для этих микроскопических существ, важно для всех жителей планеты. Одни из самых распространенных представителей фитопланктона — диатомовые водоросли*. Ученые давно заметили, что в природе они часто встречаются в компании с бактериями определенных групп, но не было известно, случайность ли это или какие-то из микроорганизмов-соседей важны для жизни водорослей.

* — Диатомеи — одноклеточные автотрофы, производящие до 40% всей земной органики, а значит, играющие одну из главных ролей в круговороте углерода в природе. Какими биогеохимическими путями этот важнейший для жизни элемент путешествует и кто помогает диатомовым водорослям его гонять, живо описано в статье «Кто на самом деле крутит углеродное колесо» [1]. Однако продуцентов-стахановцев в океане тоже гоняют — огромные вирусы. Люто гоняют: заставляют неподвижную водоросль отрастить жгутик и покинуть известковый панцирь, лишившись при этом целого набора хромосом. Но сами-то водоросли знают, что этот механизм — их гордость, оригинальное эволюционное изобретение под названием «стратегия Чеширского кота». Подробности — в почти мистическом биотриллере «Улыбка без кота, или как кокколитофориды спасаются от вирусов» [2]. — Ред.

Чтобы найти объяснение, американские ученые вырастили водоросли Pseudo-nitzschia multiseries* в присутствии антибиотиков, убивающих бактерии [3, 4]. В краткосрочной перспективе различий не было, но спустя 18 месяцев жизни без прокариотических товарищей деление клеток водорослей замедлилось. Теперь нужно было выяснить, кого именно из сложного бактериального морского окружения водоросли не достает. Для этого к одиноким псевдоницшиям добавляли по одному из бактериальных штаммов, с которыми они встречаются в природе, и смотрели, от кого из них водоросли станет лучше. В итоге обнаружили четыре штамма бактерий Sulfitobacter (из α-протеобактерий — класса, чрезвычайно богатого на симбионтов и кандидатов в предки митохондрий), которые помогали водоросли вернуться к обычным скоростям развития. Интересно, что взаимодействие было очень специфичным: найденные бактериальные штаммы не были панацеей для всех водорослей и не помогали не то что другим диатомовым, а даже некоторым штаммам того же вида псевдоницший, что участвовал в первом эксперименте. Плюсы от «совместной жизни» ощущали обе стороны — бактерии тоже быстрее размножались в компании водорослей.

* — Фитопланктон и триллеры... Опять. Кто бы мог подумать, что эти понятия так крепко связаны? Наверное, многие слышали о страшных отравлениях людей моллюсками, когда «свищет» отовсюду, теряется кратковременная память, развиваются параличи. Так вот часто в таких случаях виноваты не моллюски — их «подставляют» водоросли, в том числе диатомеи Pseudo-nitzschia, выделяющие нейротоксин — домоевую кислоту, или «кислоту зомби». Но в одиночку водоросли не справляются, им нужен сообщник, нарабатывающий аммоний, — то есть бактерия (хотя сойдёт и человек, удобряющий поля мочевиной). Страдают от домоевой кислоты не только гурманы и простые жители прибрежных государств, но и морские млекопитающие, рыбы и птицы — словом, все, следующие за планктоном в пищевой цепи. Деяния микроотравителей неожиданным образом попали и в шедевры киноискусства. Информация о неадекватном поведении тысяч морских птиц в 1961 году в Калифорнии в гениальном мозге Хичкока слилась с идеей рассказа Дафны Дюморье о пернатых убийцах — получился знаменитый фильм «Птицы». Триллер, конечно. — Ред.

Как именно участники симбиоза помогали друг другу расти? Оказалось, между ними происходил активный обмен метаболитами (рис. 1). Ученые выяснили это, измеряя концентрации различных химических веществ в среде и сравнивая активности генов водоросли и бактерии, когда они жили вместе и по отдельности. При совместном проживании у водоросли усиливалась активность одного из генов, вовлеченных в синтез таурина, а у бактерии активнее работали гены, связанные с поглощением и усвоением этого вещества. Кроме того, бактерия усиленно синтезировала белки, необходимые для усвоения другого серосодержащего вещества, продуцируемого водорослью, — диметилсульфониопропионата (ДМСП). Получается, что водоросль делится с бактерией серосодержащей органикой. У самой водоросли в присутствии бактерии вырабатывалось больше белков, необходимых для фотосинтеза. Видимо, это было нужно для покрытия дополнительных расходов на производство тех веществ, которыми водоросль делилась с бактериями.

Взамен водоросль получала от своего симбионта азот в удобной для усвоения форме. В среде азот содержался в виде нитрата, но, когда водоросль жила в компании с бактерией, она начинала им пренебрегать. Псевдоницшия могла себе это позволить, потому что бактерия делилась с ней аммонием, который образовывала из нитрата. Аммоний лучше нитрата: степень окисления азота в нем подходит для прямого использования этого соединения в синтезе аминокислот. Поэтому, если есть возможность получить аммоний вместо нитрата — надо брать обязательно. Чтобы обеспечить аммонием не только себя, но и своего товарища, у бактерии повышались активности генов, связанных с поглощением нитрата и его переработкой в аммоний. Когда бактерии жили вместе с водорослями, в среде обнаруживалось намного больше аммония, чем при размножении бактерий в одиночестве. Но простого добавления аммония в среду было недостаточно, чтобы заменить водоросли ее бактериального симбионта. Получается, что бактерия еще как-то помогала водоросли.

Оказалось, что в присутствии псевдоницшии у бактерии активнее экспрессируются гены, обеспечивающие превращение триптофана в растительный гормон индол-3-уксусную кислоту (ИУК, гетероауксин). Интересно, что именно это вещество выделяют бактерии, живущие на корнях обитающих на суше высших растений, чтобы стимулировать их рост. ИУК бактерия делала из триптофана, часть которого поступала от водоросли, и выделяла во внешнюю среду. Этот гормон стимулировал рост водоросли, хотя и он не мог полностью заменить ей бактериального симбионта. Если гормон выделяли бактерии, то для достижения эффекта его требовалось намного меньше, чем при его простом добавлении в среду учеными. Видимо, дело здесь в том, что бактерии могут создавать вокруг себя локально высокие концентрации гормонов, и, когда они оказываются поблизости от водоросли, даже относительно небольшого количества ИУК оказывается достаточно для ощутимого эффекта. Если же просто добавлять гормон в воду, его потребуется намного больше.

Такими локально высокими концентрациями веществ вокруг плавающих в воде микроорганизмов можно объяснить, как вообще между ними возможен симбиоз. Если бы микроорганизмы не могли обеспечить хотя бы в непосредственной близости от себя высокую концентрацию секретируемых молекул, им пришлось бы работать слишком много, чтобы их сигналы дошли до партнеров.

Ученые решили проверить, насколько распространена регуляция роста водорослей растительным гормоном ИУК. Они взяли пробы в пяти разных точках Тихого океана и обнаружили этот гормон везде. Особенно много — в прибрежных зонах, как раз там, где фитопланктона больше всего. Анализ морских метатранскриптомов [5] выявил активную работу путей синтеза растительного гормона бактериями группы Roseobacter, к которой принадлежит участник исследованного симбиоза. Так что идея стимулировать рост водорослей — популярная среди морских бактерий, и, вполне возможно, примеров подобных симбиозов в океанах можно найти много.

Интересно будет узнать, как именно участники симбиоза узнаю́т те штаммы, с которыми можно иметь дело. Явно должны существовать молекулярные сигналы, позволяющие отличить проверенных партнеров от непроверенных, которые могут оказаться обманщиками и ничем не будут делиться. Если мы поймем, как происходит такое распознавание, можно будет исследовать историю симбиозов морских микроорганизмов, а также выявлять виды, потенциально способные вступать во взаимовыгодные отношения.

Литература

1. Кто на самом деле крутит углеродное колесо;
2. Улыбка без кота, или Как кокколитофориды спасаются от вирусов;
3. Amin S.A., Hmelo L.R., van Tol H.M., Durham B.P., Carlson L.T., Heal K.R. et al. (2015). Interaction and signalling between a cosmopolitan phytoplankton and associated bacteria. Nature. 522, 98–101;
4. Limardo A.J., Worden A.Z. (2015). Microbiology: Exclusive networks in the sea. Nature. 522, 36–37;
5. Биоразнообразие и молекулярная биология помогут друг другу?.