Крошечная эукариотическая водоросль Emiliania huxleyi, часто относимая к царству простейших, играет важнейшую роль в экологии океана и биогеохимии всей Земли. При благоприятных условиях она начинает «цвести», и тогда её колонии могут покрывать тысячи квадратных километров океана молочно-белыми разводами, хорошо заметными при непосредственном наблюдении или со спутника. Причиной белой окраски является внешний скелет этих водорослей, состоящий из ажурных известковых пластинок (кокколитов), ставших признаком, по которому эти водоросли объединили в одну таксономическую группу кокколитофорид. Огромная численность этих организмов, резко возрастающая во время «цветения», а также широкая их распространённость, делают кокколитофорид важнейшим фактором, влияющим на мировой обмен углекислого газа и, следовательно, на климат [1].

В последнее время появляется всё больше данных, позволяющих утверждать, что вирусы играют решающую роль в регуляции численности популяций одноклеточных морских водорослей [2], которые могли бы буквально заполонить весь мир, если бы не такой «сдерживающий фактор». (Эффективность фотосинтеза водорослей, в отличие от высших растений, не падает даже на самом ярком свету.) Численность E. huxleyi регулируется гигантскими (≈175 нм в диаметре) океаническими вирусами семейства Phycodnaviridae, способными «на корню» прерывать цветение, и определяющими популяционные циклы этих кокколитофорид. (Такие вирусы сокращённо называют EhV — от E. huxleyi viruses.)

Мощнейшее давление отбора, которое создаётся вирусами EhV, способными «в мгновение ока» уничтожить огромные популяции водорослей, должно культивировать в этих одноклеточных устойчивость к вирусной атаке, а в вирусах — ответную способность преодолевать эту устойчивость. Подобная «гонка вооружений» давно известна в популяционной экологии и легко воспроизводима в лаборатории в системах бактерия–фаг; описавший её в 1973 году Ван Вален художественно назвал такую стратегию динамикой «Красной Королевы», аппелируя к словам героини книжки Льюиса Кэррола «Алиса в зазеркалье»: «Какая медлительная страна! — сказала Королева. — Ну, а здесь, знаешь ли, приходится бежать со всех ног, чтобы только остаться на том же месте! Если же хочешь попасть в другое место, тогда нужно бежать по меньшей мере вдвое быстрее!». (В классическом русском переводе Н. М. Демуровой речь идёт о Чёрной Королеве, однако у Кэррола и вправду говорится о Красной (Red Queen) — видимо, отсылая читателя к старинным шахматам из слоновой кости, в которых действительно были белые и красные фигуры. — А. Ч.)

Стратегия Красной Королевы («постоянный бег на одном месте») является одной из общих экологических моделей, применимых как к системам хищник–жертва, так и к паре паразит–хозяин. Она хорошо объясняет периодические скачки в численности популяций, наблюдаемые в природе [3]. Однако если вернуться к водорослям E. huxleyi, то для них неожиданно обнаружилась совсем другая картина. При первых признаках заражения популяции вирусом происходит переход водоросли в другую жизненную форму с образованием гаплоидных подвижных жгутиконосцев, лишённых известкового скелета, и совершенно невосприимчивых к вирусам EhV [4]. Скелеты погибших водорослей покроют собой морское дно, однако генофонд будет сохранён и даже «освежён». Фактически такой приём можно считать особой формой полового процесса, при котором гаметы сливаются не при первой представившейся возможности, а живут в собственной экологической нише, отличной от ниши своих диплоидных предшественников, до тех пор, пока опасность вирусной инфекции не исчезнет.

Вместо вырабатывания устойчивости к вирусной атаке («убегания») и обречённости на то, что вирус всегда будет приспосабливаться ко всем изменениям («догонять»), эти кокколитофоры выбрали неизвестный до настоящего времени путь — полностью «скрыться» от вируса в другую жизненную форму, недоступную для инфекции. Желая продолжить метафору Ван Валена, авторы этого открытия назвали такое поведение «стратегией Чеширского Кота», намекая на способность этого персонажа растворяться в воздухе, оставляя после себя лишь улыбку. Когда остаётся лишь улыбка, отрубить голову уже явно не получится!

Первым, что навело учёных на новую гипотезу относительно популяционной динамики этой системы, стал тот факт, что диплоидную форму водоросли можно заразить любым из пяти исследованных штаммов вируса, полученных из разных океанов Земли, а это в первую очередь означает отсутствие постоянной эволюционной адаптации и того самого «бега на одном месте». Должен был существовать другой путь совместной эволюции этой парочки.

До недавнего времени учёные ничего не знали о свободноживущих гаплоидных формах E. huxleyi, не только выглядящих совсем по-другому (подвижные жгутиконосцы без панциря по сравнению с покрытым кокколитами планктоном), но и соответственно занимающих другую экологическую нишу. Не исключено, что и эти жизненные формы тоже могут образовывать в океанах области интенсивного цветения, но из-за отсутствия известнякового скелета их, очевидно, намного труднее обнаружить. Гаплоидный фенотип был идентифицирован после анализа образца цветущей воды (диплоидная форма), «опустошённой» вирусом. Через 20 дней после того, как бóльшая часть водорослей оказывается убитой вирусом и их панцири оседают на дно, в воде обнаруживаются жгутиконосцы, способные в последствии дать начало новой колонии кокколитофорид.

Эти организмы, идентифицированные как гаплоидная форма жизненного цикла E. huxleyi, совершенно невосприимчивы к вирусному заражению, и даже электронно-микроскопический анализ не обнаруживает внутри их клеток вирусных частиц, во множестве присутствующих в диплоидной форме. Точный механизм «невидимости» для вирусов ещё неизвестен, но можно предположить, что вирусы семейства EhV используют для проникновения в клетку специфические белки мембраны этих водорослей, отвечающие за образование кокколитов. Существенно отличающаяся экология гаплоидной формы приводит к тому, что эти белки (рецепторы или каналы) практически полностью отсутствуют в мембране жгутиконосца, и вирусу просто «не за что зацепиться».

Специальный эксперимент, в котором с помощью проточного цитометра отслеживали изменение во времени численности диплоидных и гаплоидных клеток, а также количество вирусных частиц, позволил сделать вывод, что переход в иную фазу жизненного цикла осуществляется именно под действием инфекции (в отсутствие вируса число гаплоидных организмов незначительно). Чтобы быть уверенными, что неуязвимость объясняется именно «невидимостью» гаплоидной формы, а не, например, синтезом смертельного для вируса вещества, вирулентность также анализировали на смеси диплоидной и гаплоидной форм. В этом эксперименте минерализованный планктон полностью погибал, в то время как гаплоидная форма продолжала развиваться без помех. В воде, содержавшей исключительно гаплоидную форму водоросли, вирус не развивался вообще. (Что, впрочем, ещё не исключает вероятность существования другого вируса, заражающего только гаплоидную форму.)

Морские протисты и водоросли — одни из главных продуцентов биомассы на земном шаре, отвечающие за бóльшую часть массопереноса, осуществляющегося между атмосферой и литосферой. В свете описанного здесь открытия не исключено, что «стратегия Чеширского кота» является весьма распространённой в толще вод, и изучение таких жизненных циклов может быть очень важно не только для экологии морских сообществ, но и для понимания биогеохимических и климатических процессов.

Литература

1. Элементы: «Фитопланктон реагирует на рост концентрации CO₂ не так, как ожидалось»;
2. …А на блохе — блошиночка поменьше;
3. Ризниченко Г.Ю. Популяционная динамика;
4. M. Frada, I. Probert, M. J. Allen, W. H. Wilson, C. de Vargas. (2008). The "Cheshire Cat" escape strategy of the coccolithophore Emiliania huxleyi in response to viral infection. Proceedings of the National Academy of Sciences. 105, 15944-15949;
5. P. J. Morin. (2008). Sex as an algal antiviral strategy. Proceedings of the National Academy of Sciences. 105, 15639-15640.