Конкурс «Био/Мол/Текст»-2024/2025

Эта работа опубликована в номинации «Свободная тема» конкурса «Био/Мол/Текст»-2024/2025.

Генеральный партнер конкурса — международная инновационная биотехнологическая компания BIOCAD.

---

Партнер номинации — компания SkyGen: передовой дистрибьютор продукции для life science на российском рынке.

---

«Книжный» спонсор конкурса — «Альпина нон-фикшн»

Как изучали птиц?

За последние десятилетия ученые использовали разноплановые типы животных моделей, от членистоногих до приматов, для исследования различных форм поведения. Птицы — один из самых процветающих классов амниот (насчитывающий более 10 000 видов). Хотя мозг птиц и млекопитающих устроен совершенно по-разному, но, например, обработка сенсорной информации и нервные пути птиц и млекопитающих имеют много общего, несмотря на параллельную и независимую эволюцию с млекопитающими.

Одни из первых наблюдений поведения пернатых были проведены на сельскохозяйственных птицах, таких как курицы или перепелки (рис. 1) [1], [2]. К несчастью для птиц, именно это и послужило причиной ошибочных представлений о крайнем скромном спектре когнитивных способностей у всего класса. Многие годы в научном сообществе доминировала идея, что уровень развития мозга птиц не сопоставим с уровнем развития мозга млекопитающих ввиду отсутствия коры, что привело к низкому уровню интереса исследователей к птицам как к модельному объекту для когнитивных исследований. Появление «умных ворон», «очаровательных попугаев» и других птиц в детских энциклопедиях — явление, активно возникшее всего лишь около 50 лет назад.

Несмотря на «куриные мозги», исследования показали, что птицы могут проявлять сложные когнитивные реакции, включая зрительную категоризацию [3], сложную ориентацию и навигацию в пространстве [4], формирование эпизодической памяти [5], вокальное обучение [6], сложное социальное обучение [7] и другие.

В то же время современные исследования, посвященные изучению любых нейронных основ поведения человека, крайне ограничены. Чаще всего подобные исследования имеют два основных направления — изучение реакций человека при решении конкретной когнитивной или моторной задачи и исследование изменений активности мозга, происходящих в результате травмы или нейродегенеративного заболевания. Основными методами являются ЭЭГ, МЭГ, ПЭТ, МРТ и фМРТ (рис. 2). Крайне редко — оценка прижизненной активности одиночных нейронов. Однако такую прижизненную регистрацию активности нейронов проводят у людей с различными нейродегенеративными заболеваниями [8]. Более того, регистрация проводится исключительно в тех координатах мозга, которые строго регламентированы медицинскими специалистами. Кроме того, исследовать прижизненную активность нейронов возможно, например, у людей, больных эпилепсией, но невозможно у больных с рассеянным склерозом, поскольку их терапия не предусматривает установки электродов. Таким образом, современные методы исследования поведения человека, хотя и значительно усовершенствованы, все еще сталкиваются с большими ограничениями, особенно по сравнению с методами, которые можно использовать на животных моделях. Удивительно, но использование птичьих моделей позволяют отследить пути формирования мышления и языка человека [9].

«Куриные мозги», какие они?

Наше понимание структуры и функций птичьего мозга значительно изменилось с тех пор, как Л. Эдингер предположил, что птицы не способны к проявлению «сложного поведения» [10]. Дело в том, что особенности поведения сопоставляли со сложностью организации структуры именно ткани. Если совсем упрощать, то фактически тогда считали, что чем «сложнее» поведение, тем «сложнее» должна быть организована нервная ткань. Оказалось, что структура мозга птиц и млекопитающих действительно довольно сильно отличается. Конечный мозг млекопитающих состоит из слоев, в то время как у птиц преобладает ядерный тип строения. Кроме того, структуры с ядерным типом строения ассоциировали с более стереотипным поведением. Таким образом, гистологические особенности строения мозга птиц и натолкнули ученых прошлого столетия на идею о невозможности проявления птицами «более сложного» или «разумного поведения» ввиду отсутствия субстрата, то есть коры в том понимании, в котором она существует у млекопитающих.

К 2002 году накопилось достаточно информации о поведении, нейрохимии, эволюции и развитии мозга, которые свидетельствовали о том, что большая часть конечного мозга птиц представлена областями, сопоставимыми с областями коры млекопитающих [11]. Кульминацией стал Форум по номенклатуре птичьего мозга, проходивший в Университете Дьюка с 18 по 20 июля 2002 года [11]. Таким образом, ошибочное мнение оставалось доминирующим вплоть до 2004 года, поскольку только спустя два года после окончания форума ученые выпустили статью с «новым» пониманием мозга птиц [11]. Лишь в 2004 году у птиц официально появился «субстрат» для проявления их когнитивных способностей.

Одно из изменений, которое последовало после проведения консорциума — изменение номенклатуры [11]. Согласно современным представлениям, необходимо было заменить «стриатум» на «паллиум». Так, например, неостриатум был заменен на очень важную область в мозге птиц — нидопаллиум.

У млекопитающих принято выделять шесть слоев коры (рис. 3) [12]. Чуть глубже в мозге расположены подкорковые структуры. Эти области состоят из плотных скоплений ядер [13]. У птиц большая часть их «коры» представлена ядрами, без нижележащего белого вещества и без слоев [13]. Единственное возможное исключение — это Вульст, часть переднего мозга птиц, в которую поступает восходящая зрительная и соматосенсорная информация [14]. Однако эти слои, иногда называемые псевдослоями, не совсем похожи на слои неокортекса млекопитающих, хотя их и считают гомологичными [14].

В когнитивных исследованиях на птицах есть стандартные модельные объекты и основные направления, в которых их применяют. Например, на воронах вряд ли будут изучать особенности строения обонятельного эпителия, а вот киви могут оказаться удачной для этого моделью. При этом маловероятно, что на киви будут изучать особенности зрительной системы, а вот голуби в этой области преуспеют. Далее в статье будут освящены основные модельные объекты, которые, безусловно, не покрывают все разнообразие всевозможных исследований, но позволят познакомиться с ключевыми направлениями.

Цыплята

Домашние цыплята (Gallus gallus domesticus) являются удачной моделью для изучения процессов развития, а также механизмов обучения, памяти и социального поведения [15]. Цыплят также используют в качестве модели для изучения механизмов латерализации [16]. Латерализация — это условная функциональная специализация полушарий головного мозга, то есть относительное разделение функций между полушариями. Исследования пространственного, числового, социального научения у птенцов позволили провести сравнительные исследования в области формирования поведения [17].

Пассивное избегание

Молодой цыпленок — это модельный объект, который можно использовать для изучения процессов, лежащих в основе формирования памяти. В первые дни жизни вылупившийся цыпленок должен изучить весь сложный и многогранный мир, который его окружает. В первые дни жизни цыплята действительно очень любопытны и голодны до знаний. Им надо научиться клевать съедобные объекты. Ученые успешно воспользовались этой особенностью. Наивным цыплятам дают возможность клюнуть бусину, покрытую неприятным на вкус веществом. Попробовав на вкус бусину один раз, цыпленок начинает избегать бусины того же цвета и размера при последующих предъявлениях [18], то есть пассивно их избегать. Пассивное избегание — это успешная попытка субъекта избежать неприятного стимула путем воздержания от выполнения определенной реакции, например, поведенческой. Интересно, что в подобной адаптированной модели удалось обучить и зебровых амадин [19].

Латерализация

У животных способность к формированию концепций, категорий и понятий тесно связывают с функциональной асимметрией мозга [20]. Подобную функциональную специализацию полушарий головного мозга обычно называют латерализацией. Последние десятилетия явление латерализации активно исследуется учеными по всему миру, и подтверждения функциональных и структурных асимметрий были найдены у множества представителей животного мира [21].

У птиц впервые структурную и функциональную латерализацию мозга обнаружил Фернандо Ноттебом (рис. 4) в 1970-х на зябликах (Fringilla coelebs) [22–24]. Так, было описано, что одностороннее пересечение языкоглоточного нерва (pars tracheosyringealis), который соединяет двигательные зоны ствола мозга с сиринксом (функциональным эквивалентом гортани), справа приводит к потере ~10% слогов, слева — полностью нарушает процессы формирования песни [25].

Основоположником исследований функциональной зрительной асимметрии мозга птиц является Лесли Роджерс — австралийский нейробиолог, которая исследовала функциональные асимметрии у цыплят и ряда других видов (рис. 5).

В 1979 году у цыплят она обнаружила функциональную латерализацию обработки зрительной информации при изучении изменений в поведении, вызванных введением циклогексимида (вещества, препятствующего трансляции белка) в левое или правое полушарие. Было обнаружено, что в задаче зрительной категоризации, требующей поиска пищи среди несъедобных объектов, например, камешков, осуществляется либо полностью, либо, по крайней мере, в большей степени левым полушарием. Чуть позднее стало очевидно, что на процесс такой зрительной латерализации может играть роль положение птенца в яйце: один глаз у цыпленка всегда находится в темноте, а другой обращен в сторону непрозрачной скорлупы, что может вызывать различные каскады реакций, запускающих процесс асимметричного формирования некоторых структур мозга [20], [25].

Считается, что благодаря латерализации у цыплят есть развитая способность выполнять две задачи параллельно: находить зерна среди камешков и отслеживать отсутствие хищника в поле зрения (рис. 6) [26]. Неудивительно, что с этой задачей успешно справляются птицы с выраженной латерализацией (например, цыплята Gallus gallus domesticus, голуби Columba Livia, зебровые амадины Taeniopigya castanotis), тогда как птицы, у которых латерализация была нарушена, оказываются неспособными совмещать две зрительные задачи [20], [25].

Как известно, ~90% человеческой популяции — правши, более того, эта пропорция остается относительно постоянной на протяжении примерно 5000 лет [27]. Ранние анатомические исследования XIX века выявили левостороннюю латерализацию «языковых» областей мозга [28], [29]. Эти области вовлечены в языковые функции и названы в честь своих первооткрывателей — области Брока и Вернике. Они расположены в левом полушарии у ~90-95% всех праворуких людей [30], [31].

Серые гуси

Явление импринтинга было открыто Конрадом Лоренцом в 1935 году в ходе работы с серыми гусями (Anser anser) [32]. В своем самом известном эксперименте Лоренц разделил на две группы кладку гусыни Грейлаг: одна группа была оставлена вылупляться естественным путем вместе с матерью, а другую группу Лоренц инкубировал в своей лаборатории. Когда цыплята из яиц вылупились, Лоренц стал первым движущимся объектом, который увидели гусята, и они тут же последовали за ним, как будто он был их матерью. Лоренц назвал этот процесс «импринтингом», имея в виду, что гусята запечатлели его и признали своим родителем (рис. 7).

Лоренц обнаружил, что гусята, которые запечатлелись на нем, не признавали свою мать или братьев и сестер членами своей семьи и избегали их. Он также обнаружил, что когда гусята подрастали, они старались спариваться с людьми или другими объектами, похожими на Лоренца, а не с другими гусями. Лоренц назвал этот процесс «половой импринтинг», имея в виду, что гусята отдавали предпочтение запечатленному объекту как потенциальному партнеру.

Недавние исследования подтвердили, что центральная часть паллиума (мезопаллиум; IMM) домашних цыплят вовлечена в формирование зрительного импринтингового стимула [33–35].

Зрительная информация об импринтинговых стимулах у цыплят сначала обрабатывается в зрительной области Вульста, в крупноклеточном слое и передается в IMM, область, аналогичную части ассоциативной коры млекопитающих. В целом, можно сказать, что в общем виде «память» об импринтинге «хранится» в IMM [35].

В дальнейших исследованиях было показано, что разрушение IMM ведет к исчезновению способности к импринтингу, однако способность к ассоциативному обучению (обучение, в ходе которого агент формирует ассоциации между различными стимулами и реакциями) сохраняется, что свидетельствует о том, что импринтинг — особая форма обучения [35].

Впоследствии импринтинг был открыт и у млекопитающих. Импринтинг может происходить между молодняком и человеком, как это наблюдается при искусственном выращивании овец (Ovis aries) [36] и морских львов (Eumetopias jubatus) [37]. Импринтинг между человеком и млекопитающими также может быть использован в качестве инструмента для упрощения взаимодействия с жеребятами [38]. В этих условиях молодняк устанавливает преимущественную связь с человеком и активирует нейронные пути, связанные с эмоциональной составляющей [39].

Исследования Конрада Лоренца впоследствии были использованы психологом Джоном Боулби для создания теории, объясняющей, как формируются привязанности между людьми. Он предположил, что ранний опыт общения детей с родителями может повлиять на их способность иметь близкие межличностные взаимоотношения во взрослом возрасте [40]. Лоренц показал, что привязанность является врожденной (у молодых утят) и существенно важна для выживания, на основе чего Боулби предположил, что похожая стратегия лежит и в основе личных отношений между людьми. Так как в ходе эволюции выживали именно те младенцы, которые держались ближе к матери, поэтому у людей развилась потребность поддерживать контакт друг с другом. Так, работа Конрада Лоренца легла в основу первой научно-обоснованной концепции, объясняющей связь матери и ребенка.

Зебровая амадина

Обучение вокалу — это вид информационной коммуникации, которым обладают лишь немногие виды животных. В его основе лежит формирование новых или модификация существующих звуковых сигналов за счет слуховой обратной связи от вокализации других особей и своей собственной. Известно, что среди птиц способность к вокальному обучению (vocal learners) есть у певчих птиц, попугаев и колибри. Среди млекопитающих есть доказательства вокального обучения у китообразных [41], летучих мышей [42], [43] и, возможно, слонов [44], но нет обоснованных сообщений о вокальном обучении у других млекопитающих, включая грызунов [45], что делает птиц одним из немногих объектов для изучения механизмов вокального обучения в лабораторных условиях.

Певчие птицы являются основной моделью для изучения процессов, лежащих в основе вокального обучения, а система управления пением птиц — одна из самых известных и привлекательных для ученых [46]. Хотя все воробьиные (певчие птицы) поют, зебровые амадины стали самой популярной моделью, и накопленные за годы экспериментов знания об их нейроанатомии и поведении делают их прекрасным объектом для изучения вокального обучения (рис. 8) [47].

Певчие птицы учатся вокалу, подражая взрослому самцу-наставнику, обычно отцу семейства. Сходные процессы являются основой для формирования речи и у людей. Между пением птиц и освоением человеческой речи есть заметное сходство [48], включая наличие «лепетных» незрелых вокализаций, критические периоды для обучения, сенсомоторное вокальное развитие, а также индивидуальную вокальную вариативность и диалекты. Как и у людей, обучение вокалу у зебровых амадин происходит под влиянием социальных сигналов. Таким образом, критическими для формирования сложной, «насыщенной» песни являются также и социальные факторы, без их участия полноценное формирования песни не происходит.

Несмотря на непреодолимые различия в структуре и типах клеток коры головного мозга певчих птиц и человека, обе системы имеют сходные нейронные связи [26]. Полученные данные позволяют сопоставлять области мозга, связанные с речью, у человека, и нейронными ядрами, связанными с пением, у певчих птиц, что вносит вклад в глобальное понимание процесса формирования способности к вокальному обучению (рис. 9).

Врановые

Современные модели приматов позволили получить удивительные сведения о структуре и функции мозга приматов и его роли в восприятии, памяти, внимании, обработке информации и принятии решений. Благодаря этим исследованиям можно провести некую параллель с формированием схожих процессов у людей. Однако существует ряд проблем, усложняющих работу с приматами, начиная от их стоимости и заканчивая особенностями содержания. Альтернативой может стать разработка моделей не на ближайшем виде, а на животном, находящемся в гораздо более отдаленном родстве с нами, которое, судя по всему, демонстрирует схожие когнитивные способности. Как показано выше, в последние годы представления о строение птичьего мозга значительно изменились. Было показано, что он имеет больше общих черт с мозгом млекопитающих, чем предполагали ранее [13], [49].

Важнейшим шагом в оценке самосознания является способность понимать то, что собственное отражение в зеркале представляет не другого человека, а самого себя. Метод, исследующий эту способность самоузнавания, называется чаще всего «тест с меткой». В этих экспериментах испытуемым сначала наносят метку на одну из частей тела. Как правило, используют те части тела, которые субъект не может увидеть на себе без помощи зеркала (например, на лбу). Если субъект узнает в отражении самого себя, то начинает пытаться стереть или снять с себя метку, что изначально было показано на приматах и детях в возрасте 2–3 лет [50]. Оказалось, что способность узнавать себя в зеркале не так распространена в животном мире, как, например, зрительная категоризация. В настоящее время известно, что с этим тестом справляются только виды с высокоразвитым мозгом, в первую очередь, шимпанзе (Pan troglodytes), орангутаны (Pongo pygmaeus), а также некоторые другие приматы [51–54]. Помимо наших ближайших родственников, немногие млекопитающие могут похвастаться способностью узнавать себя в зеркале, в их числе — дельфины (Tursiops truncatus) [55], [56], а также слоны (Elephas maximus) [57]. Среди птиц с этой задачей успешно справляются представители семейства врановые (рис. 10), например, серые вороны (Corvus cornix) [58] и европейские сороки (Pica pica) [59].

Врановые справляются и с другими сложными задачами, требующими комплексного подхода. Так, было показано, что вóроны (Corvus corax) предпочитают отказаться от быстрого вознаграждения, чтобы в будущем получить более крупное [60]. А новокаледонские вороны, используя инструменты, способны мысленно представлять каждый шаг, таким образом, помня о принадлежности и местонахождении предметов, находящихся вне поля зрения, при планировании последовательности действий [61]. Ученым еще предстоит разгадать и другие когнитивные способности птиц, разрабатывая новые модели для изучения их поведения.

Попугаи

Попугаев, наряду с врановыми птицами, принято называть «пернатыми обезьянами» из-за их развитых когнитивных способностей. Одна из самых примечательных их способностей, — умение изготавливать и применять орудия в изменяемых условиях окружающей среды. В ходе многочисленных экспериментов были зафиксированы случаи, когда попугаи использовали палки, ветки или другие предметы, чтобы достать еду, показывая не только высокие способности к обучению, но и умение комплексно подходить к задачам, требующим планирования действий и прогнозирования результатов. Рекордсменами по скорости и успешности обучения среди попугаев являются кеа и какаду (рис. 11). Эти птицы демонстрируют удивительные способности к ассоциативному обучению и быстро учатся формировать связь «стимул-вознаграждение» [62–64].

Голуби

Голуби, наряду с цыплятами, являются одной из классических животных моделей для изучения процессов обучения, памяти и навигации. Исследования, проводимые на голубях, существенно расширили наши понимание о развитии птичьего мозга [65]. Исследования птичьего гиппокампа сыграли важную роль в понимании нейронных механизмов пространственного поведения [66].

В течение последнего столетия голуби (Columba livia) служили ценным модельным видом в нейробиологии [67–70]. Недавно они стали даже участниками исследования с использованием метода кальциевого имиджинга, впредь применявшегося в основном среди птиц на зебровых амадинах [71–73]. Кальциевый имиджинг — микроскопический метод исследования клеточной активности в режиме реального времени, основанный на измерении концентрации кальция с помощью флюоресцентных меток.

Кальциевый имиджинг позволяет получать видеозаписи нейронной активности с частотой 1–100 Гц [74], [75]. Оптическая природа метода делает его весьма универсальным: он может использоваться для регистрации активности тысяч нейронов [12], [76], для регистрации субклеточных структур [77], и для отслеживания одних и тех же клеток в течение длительных периодов времени [78]. В отличие от электрофизиологии, кальциевый имиджинг позволяет точно локализовать клетки в ткани, что полезно для анализа взаимосвязи между активностью и расположением клеток [79].

Двухфотонный кальциевый имиджинг in vivo привел к фундаментальному прогрессу в понимании сенсорных сетей у млекопитающих [80]. Если упростить понимание кальциевого имиджинга in vivo, то это метод, который позволяет одновременно регистрировать активность сотен нейронов [81], кальциевый индикатор (GCaMP6) флуоресцирует всякий раз, когда нейроны «активируются». Однако у птиц эта методика использовалась в небольшом количестве исследований, и экспериментаторы в основном полагались на гистологические и электрофизиологические методы. Недавно продемонстрировали возможность двухфотонной кальциевой визуализации in vivo у бодрствующих голубей [82]. Они показали возможность использования на птицах кальциевого сенсора GCaMP6. Оказалось, что нейроны в Wulst (функциональный эквивалент части неокортекса млекопитающих) являются цветоизбирательными и демонстрируют различные профили реакции на свет разной длины волны. Эта технология предоставляет мощный инструмент для расшифровки принципов работы, которые лежат в основе сенсорного кодирования информации у птиц.

Заключение

При поддержке передовых методов был достигнут значительный прогресс в раскрытии нейронных основ некоторых видов поведения птиц. Однако нейробиологические данные, полученные на птичьих моделях, все еще ограничены по сравнению с другими моделями животных, особенно млекопитающих. Это связано с небольшим числом лабораторий в мире, которые занимаются изучением поведения птиц. Тем не менее, в последние годы наблюдается повышенный интерес к работам, выполненным на птицах. Надеемся, что мы в ближайшие годы мы станем свидетелями развития птичьего направления в области нейронаук.

Литература

1. Forbes T. (1947). The crowing hen: early observations on spontaneous sex reversal in birds. Yale J Biol Med. 19, 955–970;
2. Taka-Tsukasa N. Coturnix coturnix japonica Teminick et Schlegel. In: The birds of Nippon, vol. 1. London: Whitherby, 1935. P.204–238;
3. R. J. Herrnstein, Donald H. Loveland, Cynthia Cable. (1976). Natural concepts in pigeons.. Journal of Experimental Psychology: Animal Behavior Processes. 2, 285-302;
4. Anastasia Morandi-Raikova, Uwe Mayer. (2021). Selective activation of the right hippocampus during navigation by spatial cues in domestic chicks (Gallus gallus). Neurobiology of Learning and Memory. 177, 107344;
5. Nicky S Clayton, John R Krebs. (1995). Memory in food-storing birds: from behaviour to brain. Current Opinion in Neurobiology. 5, 149-154;
6. Pepperberg I.M. (1983). Cognition in the African Grey parrot: Preliminary evidence for auditory/vocal comprehension of the class concept. Animal Learning & Behavior. 11, 179–185;
7. Désirée Brucks, Auguste M.P. von Bayern. (2020). Parrots Voluntarily Help Each Other to Obtain Food Rewards. Current Biology. 30, 292-297.e5;
8. Philip Pavlovsky, Ksenia Sayfulina, Anna Gamaleya, Alexey Tomskiy, Elena Belova, Alexey Sedov. (2024). Clinical asymmetry in Parkinson’s disease is characterized by prevalence of subthalamic pause-burst neurons and alpha-beta oscillations. Clinical Neurophysiology. 165, 36-43;
9. Christopher I. Petkov, Erich D. Jarvis. (2012). Birds, primates, and spoken language origins: behavioral phenotypes and neurobiological substrates. Front. Evol. Neurosci.. 4;
10. Edinger L., Hall W. The Anatomy Of The Central Nervous System Of Man And Of Vertebrates In General (1899). Kessinger Publishing, 2010. — 462 p.;
11. Anton Reiner, David J. Perkel, Laura L. Bruce, Ann B. Butler, András Csillag, et. al.. (2004). Revised nomenclature for avian telencephalon and some related brainstem nuclei. J of Comparative Neurology. 473, 377-414;
12. Misha B Ahrens, Michael B Orger, Drew N Robson, Jennifer M Li, Philipp J Keller. (2013). Whole-brain functional imaging at cellular resolution using light-sheet microscopy. Nat Methods. 10, 413-420;
13. Erich D. Jarvis, Onur Güntürkün, Laura Bruce, András Csillag, Harvey Karten, et. al.. (2005). Avian brains and a new understanding of vertebrate brain evolution. Nat Rev Neurosci. 6, 151-159;
14. J. M. Wild. (2009). Evolution of the Wulst. Encyclopedia of Neuroscience. 1475-1478;
15. Masayuki Nakamori, Krzysztof Sobczak, Araya Puwanant, Steve Welle, Katy Eichinger, et. al.. (2013). Splicing biomarkers of disease severity in myotonic dystrophy. Annals of Neurology. 74, 862-872;
16. John H. Halpern, Andrea R. Sherwood, James I. Hudson, Deborah Yurgelun-Todd, Harrison G. Pope. (2005). Psychological and Cognitive Effects of Long-Term Peyote Use Among Native Americans. Biological Psychiatry. 58, 624-631;
17. Giorgio Vallortigara. (2009). The Cognitive ChickenVisual and Spatial Cognition in a Nonmammalian Brain. Comparative CognitionExperimental Explorations of Animal Intelligence. 53-70;
18. Konstantin V. Anokhin, Anna A. Tiunova, Steven P. R. Rose. (2002). Reminder effects – reconsolidation or retrieval deficit? Pharmacological dissection with protein synthesis inhibitors following reminder for a passive‐avoidance task in young chicks. Eur J of Neuroscience. 15, 1759-1765;
19. Kirill Tokarev, Anna Tiunova, Constance Scharff, Konstantin Anokhin. (2011). Food for Song: Expression of C-Fos and ZENK in the Zebra Finch Song Nuclei during Food Aversion Learning. PLoS ONE. 6, e21157;
20. Lesley J. Rogers. (2021). Brain Lateralization and Cognitive Capacity. Animals. 11, 1996;
21. Что лучше: право или лево?;
22. Fernando Nottebohm. (1971). Neural lateralization of vocal control in a passerine bird. I. Song. J. Exp. Zool.. 177, 229-261;
23. F. NOTTEBOHM. (1977). Asymmetries in Neural Control of Vocalization in the Canary. Lateralization in the Nervous System. 23-44;
24. . (1990). Song learning in birds: the relation between perception and production. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B. 329, 115-124;
25. Lesley J. Rogers, Paolo Zucca, Giorgio Vallortigara. (2004). Advantages of having a lateralized brain. Proc. R. Soc. Lond. B. 271;
26. Onur Güntürkün, Felix Ströckens, Sebastian Ocklenburg. (2020). Brain Lateralization: A Comparative Perspective. Physiological Reviews. 100, 1019-1063;
27. Stanley Coren, Clare Porac. (1977). Fifty Centuries of Right-Handedness: The Historical Record. Science. 198, 631-632;
28. Broca P. (1861). Perte de la parole, ramollissement chronique et destruction partielle du lobe anterior gauche du cerveau. Bull Soc Anthropol Paris. 2, 235–238;
29. Wernicke C. Der aphasische Symptomenkomplex. Eine psychologische Studie auf anatomischer Basis. Breslau: Franck und Weigert Verlag, 1874. — 72 p.;
30. David P. Carey, Leah T. Johnstone. (2014). Quantifying cerebral asymmetries for language in dextrals and adextrals with random-effects meta analysis. Front. Psychol.. 5;
31. S. Knecht, M. Deppe, B. Dräger, L. Bobe, H. Lohmann, et. al.. (2000). Language lateralization in healthy right-handers. Brain. 123, 74-81;
32. Konrad Lorenz. (1935). Der Kumpan in der Umwelt des Vogels. J. Ornithol. 83, 289-413;
33. Revaz O. Solomonia, Brian J. McCabe. (2015). Molecular mechanisms of memory in imprinting. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 50, 56-69;
34. Brian J. McCabe. (2019). Visual Imprinting in Birds: Behavior, Models, and Neural Mechanisms. Front. Physiol.. 10;
35. Tomoharu Nakamori, Fumihiko Maekawa, Katsushige Sato, Kohichi Tanaka, Hiroko Ohki‐Hamazaki. (2013). Neural basis of imprinting behavior in chicks. Dev Growth Differ. 55, 198-206;
36. TIM M MARKOWITZ, MARTIN R DALLY, KARIN GURSKY, EDWARD O PRICE. (1998). Early handling increases lamb affinity for humans. Animal Behaviour. 55, 573-587;
37. Brian L. Lynn, Colleen Reichmuth, Ronald J. Schusterman, Frances M. D. Gulland. (2010). Filial Imprinting in a Steller Sea Lion (<I>Eumetopias jubatus</I>). aquatic mammals. 36, 79-83;
38. Sharon J. Spier, Jeannine Berger Pusterla, Aurora Villarroel, Nicola Pusterla. (2004). Outcome of tactile conditioning of neonates, or “imprint training” on selected handling measures in foals. The Veterinary Journal. 168, 252-258;
39. Marjorie Coulon, Raymond Nowak, Stéphane Andanson, Christine Ravel, Pierre Guy Marnet, et. al.. (2013). Human–lamb bonding: Oxytocin, cortisol and behavioural responses of lambs to human contacts and social separation. Psychoneuroendocrinology. 38, 499-508;
40. Bowlby J. Attachment and Loss. New York: Basic Books, 1969. — 326 p.;
41. Janette Wenrick Boughman. (1998). Vocal learning by greater spear–nosed bats. Proc. R. Soc. Lond. B. 265, 227-233;
42. V.B Deecke, J.K.B Ford, P Spong. (2000). Dialect change in resident killer whales: implications for vocal learning and cultural transmission. Animal Behaviour. 60, 629-638;
43. Mirjam Knörnschild, Volker Glöckner, Otto Von Helversen. (2010). The Vocal Repertoire of Two Sympatric Species of Nectar-Feeding Bats (Glossophaga soricinaandG. commissarisi). Acta Chiropterologica. 12, 205-215;
44. Poole J. The behavioral context of African elephant acoustic communication. In book: The Amboseli Elephants: A Long-Term Perspective on a Long-Lived Mammal, chapter: The behavioral context of African elephant acoustic communication. Journal of Mammalogy, 2011;
45. Elena J. Mahrt, David J. Perkel, Ling Tong, Edwin W Rubel, Christine V. Portfors. (2013). Engineered Deafness Reveals That Mouse Courtship Vocalizations Do Not Require Auditory Experience. J. Neurosci.. 33, 5573-5583;
46. Michael Stumpf. (2009). Neuroscience of birdsong. Hum Genomics. 4, 143;
47. Claudio V. Mello. (2014). The Zebra Finch,Taeniopygia guttata: An Avian Model for Investigating the Neurobiological Basis of Vocal Learning. Cold Spring Harb Protoc. 2014, pdb.emo084574;
48. Allison J. Doupe, Patricia K. Kuhl. (1999). BIRDSONG AND HUMAN SPEECH: Common Themes and Mechanisms. Annu. Rev. Neurosci.. 22, 567-631;
49. Sarah L. Jarvis, Deanna R. Worley, Sara M. Hogy, Ashley E. Hill, Kevin K. Haussler, Raoul F. Reiser. (2013). Kinematic and kinetic analysis of dogs during trotting after amputation of a thoracic limb. ajvr. 74, 1155-1163;
50. Beulah Amsterdam. (1972). Mirror self‐image reactions before age two. Developmental Psychobiology. 5, 297-305;
51. James R. Anderson, Gordon G. Gallup. (2015). Mirror self-recognition: a review and critique of attempts to promote and engineer self-recognition in primates. Primates. 56, 317-326;
52. Thomas Suddendorf, David L. Butler. (2013). The nature of visual self-recognition. Trends in Cognitive Sciences. 17, 121-127;
53. Lindsay E. Murray, James R. Anderson, Gordon G. Gallup. (2022). Mirror self-recognition in gorillas (Gorilla gorilla gorilla): a review and evaluation of mark test replications and variants. Anim Cogn. 25, 783-792;
54. Gladez Shorland, Emilie Genty, Jean-Pascal Guéry, Klaus Zuberbühler. (2020). Investigating self-recognition in bonobos: mirror exposure reduces looking time to self but not unfamiliar conspecifics. PeerJ. 8, e9685;
55. A. Loth, O. Güntürkün, L. von Fersen, V. M. Janik. (2022). Through the looking glass: how do marked dolphins use mirrors and what does it mean?. Anim Cogn. 25, 1151-1160;
56. Diana Reiss, Lori Marino. (2001). Mirror self-recognition in the bottlenose dolphin: A case of cognitive convergence. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.. 98, 5937-5942;
57. Joshua M. Plotnik, Frans B. M. de Waal, Diana Reiss. (2006). Self-recognition in an Asian elephant. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.. 103, 17053-17057;
58. Самулеева М.В., Зорина З.А. Исследование элементов самоузнавания и формирования эквивалентных отношений между знаком и обозначаемым у серых ворон: дисс. канд. биол. наук. Москва, 2021. — 182 с.;
59. Helmut Prior, Ariane Schwarz, Onur Güntürkün. (2008). Mirror-Induced Behavior in the Magpie (Pica pica): Evidence of Self-Recognition. PLoS Biol. 6, e202;
60. Can Kabadayi, Mathias Osvath. (2017). Ravens parallel great apes in flexible planning for tool-use and bartering. Science. 357, 202-204;
61. Romana Gruber, Martina Schiestl, Markus Boeckle, Anna Frohnwieser, Rachael Miller, et. al.. (2019). New Caledonian Crows Use Mental Representations to Solve Metatool Problems. Current Biology. 29, 686-692.e3;
62. Matthew Goodman, Thomas Hayward, Gavin R. Hunt. (2018). Habitual tool use innovated by free-living New Zealand kea. Sci Rep. 8;
63. Alice M. I. Auersperg, Auguste M. P. von Bayern, Gyula K. Gajdon, Ludwig Huber, Alex Kacelnik. (2011). Flexibility in Problem Solving and Tool Use of Kea and New Caledonian Crows in a Multi Access Box Paradigm. PLoS ONE. 6, e20231;
64. Antonio J. Osuna-Mascaró, Roger Mundry, Sabine Tebbich, Sarah R. Beck, Alice M. I. Auersperg. (2022). Innovative composite tool use by Goffin’s cockatoos (Cacatua goffiniana). Sci Rep. 12;
65. O. Güntürkün, M.C. Stüttgen, M. Manns. (2014). Pigeons as a model species for cognitive neuroscience. e-Neuroforum. 5, 86-92;
66. V. P. Bingman. (2005). The Avian Hippocampus, Homing in Pigeons and the Memory Representation of Large-Scale Space. Integrative and Comparative Biology. 45, 555-564;
67. William James Clark, Michael Colombo. (2020). The functional architecture, receptive field characteristics, and representation of objects in the visual network of the pigeon brain. Progress in Neurobiology. 195, 101781;
68. Natasha Ghosh, Stephen E. G. Lea, Malia Noury. (2004). TRANSFER TO INTERMEDIATE FORMS FOLLOWING CONCEPT DISCRIMINATION BY PIGEONS: CHIMERAS AND MORPHS. J Exper Analysis Behavior. 82, 125-141;
69. Lorenzo von Fersen, Juan D. Delius. (1989). Long‐term Retention of Many Visual Patterns by Pigeons. Ethology. 82, 141-155;
70. Eric Fabricius, Ann-Mari Jansson. (1963). Laboratory observations on the reproductive behaviour of the pigeon (Columba livia) during the pre-incubation phase of the breeding cycle. Animal Behaviour. 11, 534-547;
71. Michel A. Picardo, Josh Merel, Kalman A. Katlowitz, Daniela Vallentin, Daniel E. Okobi, et. al.. (2016). Population-Level Representation of a Temporal Sequence Underlying Song Production in the Zebra Finch. Neuron. 90, 866-876;
72. Kalman A. Katlowitz, Michel A. Picardo, Michael A. Long. (2018). Stable Sequential Activity Underlying the Maintenance of a Precisely Executed Skilled Behavior. Neuron. 98, 1133-1140.e3;
73. Felix W. Moll, Devorah Kranz, Ariadna Corredera Asensio, Margot Elmaleh, Lyn A. Ackert-Smith, Michael A. Long. (2023). Thalamus drives vocal onsets in the zebra finch courtship song. Nature. 616, 132-136;
74. Fritjof Helmchen, Winfried Denk. (2005). Deep tissue two-photon microscopy. Nat Meth. 2, 932-940;
75. Christine Grienberger, Arthur Konnerth. (2012). Imaging Calcium in Neurons. Neuron. 73, 862-885;
76. Carsen Stringer, Marius Pachitariu, Nicholas Steinmetz, Charu Bai Reddy, Matteo Carandini, Kenneth D. Harris. (2019). Spontaneous behaviors drive multidimensional, brainwide activity. Science. 364;
77. Tsai-Wen Chen, Trevor J. Wardill, Yi Sun, Stefan R. Pulver, Sabine L. Renninger, et. al.. (2013). Ultrasensitive fluorescent proteins for imaging neuronal activity. Nature. 499, 295-300;
78. Laura N. Driscoll, Noah L. Pettit, Matthias Minderer, Selmaan N. Chettih, Christopher D. Harvey. (2017). Dynamic Reorganization of Neuronal Activity Patterns in Parietal Cortex. Cell. 170, 986-999.e16;
79. Mario Dipoppa, Adam Ranson, Michael Krumin, Marius Pachitariu, Matteo Carandini, Kenneth D. Harris. (2018). Vision and Locomotion Shape the Interactions between Neuron Types in Mouse Visual Cortex. Neuron. 98, 602-615.e8;
80. 12 методов в картинках: микроскопия;
81. Загадочный кальциевый язык;
82. Petr Znamenskiy, Mean-Hwan Kim, Dylan R. Muir, Maria Florencia Iacaruso, Sonja B. Hofer, Thomas D. Mrsic-Flogel Functional selectivity and specific connectivity of inhibitory neurons in primary visual cortex — Cold Spring Harbor Laboratory.