Пчелы — одни из немногих насекомых, с которыми человечество связывают длительные теплые отношения (рис. 1) [1]. Прямо скажем, не последнюю роль сыграл здесь мед — один из самых калорийных природных продуктов. Существует даже гипотеза, что своим энергозатратным мозгом мы, современные люди, обязаны этому десерту. Наши предки благодаря своим орудиям научились добывать мед лучше, чем другие обезьяны, и за счет полученных калорий смогли развить мозг покрупнее [2].

Сейчас, когда наши мозги развились достаточно, чтобы думать не только о еде, мы смотрим на пчел не только с утилитарной точки зрения. Поэты восхищаются трудолюбием этих насекомых, а натуралисты — сложнейшей структурой сообществ, которые образуют некоторые виды пчел. Слаженность общественной жизни улья такова, что о нём часто говорят как о суперорганизме.

Кожа

Каждый организм имеет внешний слой, выполняющий защитные функции: у бактерий и одноклеточных эукариот это мембраны и клеточные стенки, у многоклеточных животных — кожа. Трудно представить, чтобы что-то подобное могло существовать у суперорганизма, состоящего из десятков тысяч пчел: всё-таки они свободно передвигаются друг относительно друга, в отличие от клеток многоклеточного живого существа. Тем не менее аналогичную функцию, как оказалось, могут выполнять для пчелиного сообщества бактерии, живущие на стенках улья. Эти микроорганизмы защищают жителей улья и их запасы от патогенов, производя токсичные для них вещества [3].

Органы чувств

«Глаза» и «уши» улья — это пчелы-разведчицы. Как недавно выяснили ученые, эту функцию выполняют определенные участницы сообщества, особенно склонные к поиску нового. Интересно, что пчелы-разведчицы выделяются на фоне остальных даже на генетическом уровне. В их мозге отличаются активности некоторых генов, связанных с передачей нервных импульсов посредством дофамина, глутамата и γ-аминомасляной кислоты (ГАМК). Так что, служить органами чувств для родного улья — это судьба, определяемая на уровне генов. Впрочем, покормив пчел, не работающих разведчицами, нейромедиаторами или их предшественниками, можно заставить их быть любопытнее и чаще летать на поиски пищи [4]. Но в природе такого, конечно, не происходит, и профессия пчелы определяется естественными уровнями нейромедиаторов.

Пищеварительная система

Клетки пищеварительной системы, как и все остальные клетки организма, нуждаются в питательных веществах. И эти питательные вещества проплывают мимо них в изобилии. Тем не менее клетки пищеварительной системы не потребляют всю пищу, которая попадает в кишечник, а обеспечивают расщепление и транспорт питательных веществ в кровь, чтобы прокормить весь организм. У пчел, помимо их «личных» пищеварительных систем — таких же, как и у прочих многоклеточных животных, есть особые отделы (медовые зобики), которые можно рассматривать как части «коллективного желудка» (в зарубежной литературе их иногда так и называют — social stomach) [5]. В эти дополнительные «желудки» (рис. 2) выделяются специальные ферменты, которые превращают нектар в мед. Получившийся мед пчелы не едят сами, а отрыгивают и добавляют к общим запасам улья. Благодаря таким запасам колония может пережить времена, когда растения уже отцвели.

Как в обычных, так и в «социальных» желудках пчел обитают специальные бактерии, выполняющие защитные функции. Микробиомы личного и «общественного» желудков различаются [6]. Это и не удивительно — ведь «социальный» желудок предназначен для производства меда, но никак не для его расщепления и транспорта питательных веществ в гемолимфу. А индивидуальная пищеварительная система пчелы как раз этим и занимается. Поэтому в «коллективном» и личном желудках различаются и условия (например, pH), и состав ферментов, и наборы микроорганизмов.

Межклеточные взаимодействия

Клетки многоклеточного организма постоянно ориентируются на сигналы друг от друга, чтобы не нарушить общий план строения и работы. Язык общения клеток — это лиганд-рецепторные взаимодействия. Клетки общаются на нём с помощью рецепторов, готовых в ответ на появление определенных молекул-лигандов запустить нужный процесс.

Язык общения пчел, составляющих суперорганизм, — это танец. С помощью движений «восьмерками» пчелы передают коллегам информацию о новом источнике пищи (рис. 3). Направление обозначается через угол, на который восьмерка повернута к направлению на солнце, длительность танца указывает на расстояние, а его интенсивность — на богатство нового источника пищи (см. видео ниже)*. Танец обязательно происходит в специальном контексте — на «танцплощадке» внутри улья. Подобное распознавание стимула в определенном контексте встречается и у многоклеточных: например, клетки иммунной системы могут узнать антигены только тогда, когда те связаны с молекулами главного комплекса гистосовместимости.

* — О личной и профессиональной жизни Карла Фриша, расшифровавшего язык пчелиных танцев и получившего за свои этологические работы Нобелевскую премию, рассказывает статья «Танцующий с пчелами» [7].

Интересно, что танцевать пчел побуждает система вознаграждения, похожая на нашу [8]. Кокаин действует на систему вознаграждения в человеческом мозге, которая в норме должна срабатывать тогда, когда мы делаем что-то полезное. Под действием кокаина в эксперименте пчелы больше танцевали — причем они не просто расслаблялись как попало, а танцевали на «танцплощадке» улья. Это подтверждает, что такое альтруистичное поведение, как указание соплеменникам на источник пищи, поддерживается у пчел такими же системами вознаграждения, что и у нас. А поскольку общий предок людей и пчел существовал очень давно (приблизительно 700 млн лет назад), можно предположить, что механизмы вознаграждения очень древние [9].

Помимо танцев пчелы активно общаются между собой с помощью феромонов*. Например, королева распространяет специальные сигналы о том, что она всё еще королева, и значит, остальным не нужно утруждать себя размножением.

* — Впервые значение феромонов в жизни пчел описал всё тот же Карл Фриш. Правда, он называл их системой тревожных сигналов, так как с помощью этих сигналов королева предупреждает улей об опасности [7].

Нервная система

В важных ситуациях, когда нужно принять коллективное решение (например, выбрать место для нового улья), пчелиное сообщество работает как единая нейросеть (рис. 4). В этом отличие суперорганизма от обычных многоклеточных: в теле последних никто не спросит мнения мышечной клетки или клетки печени о том, как жить дальше, и выработка решения — прерогатива исключительно нейронов. У пчел же решение принимают все участники сообщества. Сначала пчелы-разведчицы приносят «активирующие» нейросеть сигналы о потенциальных местах для улья, которые им понравились. Активирующий сигнал — это та же «восьмерка», что служит для указания на новый источник пищи. Сигналы могут убедить других пчел слетать посмотреть на место и тоже «проголосовать за». Такая волна возбуждения проходит по популяции, но она может тормозиться специальными стоп-сигналами, которые подают пчелы — противники определенного места (например, если им больше нравится другое). Насекомое, передающее стоп-сигнал, бодает головой пчелу, вытанцовывающую активирующий сигнал. В результате волны возбуждения, проходящие по «пчелиной нейросети», кое-где блокируются. Решение принимается, когда интенсивность сигналов «за» какое-то место достигает определенного порога [10].

Стволовые клетки

Клетки многоклеточного организма появляются в результате деления стволовых клеток, а новые пчелы появляются в результате размножения королевы и нескольких самцов. Новые пчелы нужны улью постоянно, ведь простые рабочие живут около месяца. Поэтому работы у королевы немало: в день она откладывает несколько тысяч яиц.

Пчела вырастает королевой благодаря определенному питанию — ее выкармливают маточным молочком (оно же — королевское желе). Вообще-то им кормят всех личинок до трехдневного возраста, но после — только кандидаток в королевы. Состав маточного молочка сложен: в нём есть и сахара, и аминокислоты, и белки, и витамины. И пока не известно, что именно из этих компонентов критично для превращения пчелы в королеву. Зато мы знаем, что для такого превращения достаточно повлиять на эпигеном — уменьшить уровень метилирования генома пчелы*. Если с помощью РНК-интерференции подавить у пчел активность ДНК-метилтрансферазы 3, они превращаются в королев, даже если их кормить, как простых рабочих [11]. Это означает, что у будущих рабочих пчел посредством метилирования ДНК на ранних стадиях развития подавляется работа «королевских» генов.

* — Интересно, что пчелы были первыми насекомыми, у которых обнаружили систему метилирования, полностью соответствующую таковой у позвоночных животных. Есть ли подобная система у других насекомых — всё еще спорный вопрос [12].

Пчелиные королевы отличаются от рабочих пчел и на генетическом уровне: и у тех, и у других есть особые наборы генов, работающих более активно. Интересно, что, по данным биоинформатических исследований, активные гены рабочих особей прошли более жесткий отбор, чем активные гены королев. Силу отбора гена определяют, сравнивая число синонимичных и несинонимичных замен у двух вариантов этого гена, которые накопились за время расхождения последовательностей от общего предка. Если синонимичные замены возникают чаще, чем несинонимичные, то идет стабилизирующий отбор, направленный на сохранение текущего варианта. Если, наоборот, несинонимичные замены происходят чаще, значит, идет движущий отбор, направленный на изменение исследуемого гена. Гены, специфичные для рабочих пчел или для королев, чаще подвергались движущему отбору, чем стабилизирующему, и у рабочих пчел этот отбор был сильнее. А ведь рабочие пчелы не размножаются и не передают свои гены по наследству, так что их генетический материал влияет только на их собственное качество работы. Оказывается, оно в каком-то смысле даже более важно для улья, чем «качество работы» королевы [13].

Дифференцировка

Клетки организма, отделившиеся от стволовой, как правило, проходят через ряд стадий дифференцировки, приобретая специализацию. Пчелы тоже проходят похожий путь. Для начала пчелы делятся на королеву и всех остальных. Эти все остальные начинают свой трудовой путь с работы няньками. Эта работа относительно простая и безопасная, потому что пчелам-нянькам нет необходимости покидать улей. Няньки кормят личинок и всячески о них заботятся.

В какой-то момент для молодой пчелы приходит пора покинуть улей и заняться добычей еды. Этот момент «дифференцировки» регулируется феромонами, выделяемыми взрослыми рабочими пчелами. Если таких феромонов много, значит, и рабочих пчел много, потому молодая особь пока может не спешить «взрослеть», а продолжать заниматься более безопасной работой няньки. Но если по какой-то причине улей начинает терять много рабочих пчел (например, они травятся пестицидами), у молодых пчел преждевременно запускаются программы взросления. Такие «рано повзрослевшие» пчелы чаще погибают во время вылазок за пищей, что в свою очередь стимулирует еще более молодых пчел браться за добычу еды [14]. Возможно, такая «цепная реакция» ответственна за загадочные гибели пчелиных ульев, когда внешне здоровые сообщества с хорошими запасами пищи неожиданно полностью вымирают.

Специализация у рабочих пчел может быть разной — некоторые из них предпочитают собирать пыльцу, а другие — нектар. Оказывается, такое различие тоже обуславливается генетикой: недавно ученые обнаружили, что на специализацию пчел влияет ген Vg (vitellogenin) [15]. Если этот ген отключить, пчела будет предпочитать собирать нектар, а не пыльцу [16]. Интересно, что vitellogenin отвечает за развитие яйцеклеток, но при этом он функционирует не только у королев, но и у рабочих пчел. Хотя у последних его активность падает с возрастом. Ученые предполагают, что этот ген задействован в формировании целого набора черт, связанных с репродуктивной функцией и заботой о потомстве, и что падение его активности ответственно за смену профессии няньки на работу за пределами улья. Правда, почему он еще влияет и на предпочтение пыльцы или нектара, не понятно.

Эволюция

Далеко не все виды пчел обладают такой сложной социальной структурой, что их сообщества можно назвать суперорганизмами. Бывают и виды пчел, ведущих одиночный образ жизни, и пчелы с зачаточной социальностью, образующие сообщества лишь факультативно. В надежде найти «гены социальности» ученые недавно сравнили геномы пчел с разными уровнями развития общественных отношений. Сравнили... и не нашли единого генетического рецепта социальности. Общим у пчел, развивших прогрессивные сообщества, было лишь усложнение регуляции работы генов. Это было ожидаемо — ведь для того, чтобы на базе одного генома создавать пчел с разными профессиями, а также для того, чтобы особи могли вести сложную общественную жизнь, работу генов нужно тонко настраивать. Но вот наборы генов, регуляция которых изменялась, у пчел, независимо развивших сложную социальность, были разными. Так что способов создания суперорганизма может быть множество [17]. Если даже пчелы по-разному приходили к продвинутой социальности, то пути к ней других организмов (муравьев или голых землекопов, например) уж наверняка были другими. Кто знает, какие сложные сообщества сотворит природа еще через пару сотен миллионов лет?

Литература

1. DeWeerdt S. (2015). The beeline. Nature. 521, S50–S51;
2. Crittenden A. (2011). The importance of honey consumption on human evolution. Food and Foodways. 19, 257–273;
3. Katsnelson A. (2015). Microbiome: The puzzle in a bee’s gut. Nature. 521, S56;
4. Liang Zh.S., Nguyen T., Mattila H.R., Rodriguez-Zas S.L., Seeley T.D., Robinson G.E. (2012). Molecular determinants of scouting behavior in honey bees. Science. 335, 1225–1228;
5. Gould J. (2015). Meet our prime pollinators. Nature. 521, S48—S49;
6. Anderson K.E., Sheehan T.H., Eckholm B.J., Mott B.M., DeGrandi-Hoffman G. (2011). An emerging paradigm of colony health: microbial balance of the honey bee and hive (Apis mellifera). Insectes Sociaux. 58, 431–444;
7. Танцующий с пчелами;
8. Что влияет на интенсивность генетической рекомбинации?;
9. Элементы: «Нейрохимические основы поискового поведения сходны у пчел и млекопитающих»;
10. Seeley T.D., Visscher P.K., Schlegel T., Hogan P.M., Franks N.R., Marshall J.A.R. (2012). Stop signals provide cross inhibition in collective decision-making by honeybee swarms. Science. 335, 108–111;
11. Kucharski R., Maleszka J., Foret S., Maleszka R. (2008). Nutritional control of reproductive status in honey bees via DNA methylation. Science. 319, 1827–1830;
12. Wang Y. Jorda M., Jones P.L., Maleszka R., Ling X., Robertson H.M. et al. (2006). Functional CpG methylation system in a social insect. Science. 314, 645–647;
13. http://biomolecula.ru#;
14. http://biomolecula.ru#;
15. Элементы: «Выявлен ген, регулирующий разделение труда у пчел»;
16. Nelson C.M., Ihle K.E., Fondrk M.K., Page R.E. Jr., Amdam G.V. (2007). The Gene vitellogenin has multiple coordinating effects on social organization. PLoS Biol. 5 (3), e62. doi: 10.1371/journal.pbio.0050062;
17. На пути к развитому социуму пчелы преодолевали разные генетические тернии.