Конкурс «Био/Мол/Текст»-2021/2022

Эта работа опубликована в номинации «Биофизика» конкурса «Био/Мол/Текст»-2021/2022.

Партнер номинации — компания «БиоЛайн».

---

Генеральный партнер конкурса — международная инновационная биотехнологическая компания BIOCAD.

---

Генеральный партнер конкурса — компания «Диаэм»: крупнейший поставщик оборудования, реагентов и расходных материалов для биологических исследований и производств.

---

«Книжный» спонсор конкурса — «Альпина нон-фикшн»

Подобно самолетам, совершающим рейс, перелетные птицы оснащены высокоточными навигационными приборами — встроенными компасными и GPS-системами. При этом у одной перелетной птицы существует сразу несколько таких «устройств» — одних только механизмов определения сторон света (компасов) может быть три: по информации от Солнца, от звезд и от магнитного поля Земли [1]. Магнитный компас птиц, в отличие от звездного и солнечного, врожденный и может работать как днем, так и ночью — возможно, именно с этим связано его главенствующее положение среди компасных систем у некоторых видов птиц.

С начала изучения ориентации перелетных птиц по магнитному полю Земли в 1960-х годах отдельные результаты экспериментов, подобно фрагментам пазла, складывают мозаику устройства птичьего магнитного компаса. Собирание мозаики продолжается до сих пор.

Само наличие магнитного компаса у птиц впервые было показано в ставшем классическим эксперименте супругов Вольфганга и Розиты Вильчко конца 60-х — начала 70-х годов прошлого века [2]. До исследований Вильчко научное сообщество считало, что птицы могут ориентироваться только по Солнцу и звездам, а предположение об использовании магнитного поля рассматривалось крайне скептически [3]. В настоящее время магнитный компас птиц изучается настолько активно, что исследования звездного и солнечного компасов птиц, наоборот, остались где-то на обочине научного знания. Мне показалось это несправедливым, и во время работы над своей кандидатской диссертацией я посвятила несколько лет изучению крайне любопытных и малоизученных особенностей работы звездного компаса, но это уже совсем другая история [4], [5].

Вернемся к магнитному компасу птиц. В своем эксперименте Вильчко изменили вертикальную составляющую магнитного поля из положения «вниз», присущего северному полушарию, в положение «вверх». При изменении вертикальной составляющей прибор со стрелкой продолжает указывать на север, однако птицы выбирают противоположное ориентационное направление. Дело в том, что стрелка туристического компаса представляет собой простой магнит, концы которого притягиваются к разноименным полюсам магнитного поля Земли. Однако магнитный компас перелетных птиц чувствителен не к полярности магнитного поля, а к углу вхождения силовых линий магнитного поля относительно поверхности Земли. Иначе говоря, перелетные птицы не могут отличить магнитный юг от магнитного севера — для птиц важно направление «к магнитному полюсу» и к «магнитному экватору» (рис. 2) [6].

Важную роль в работе магнитного компаса перелетных птиц играет освещение. Было неоднократно показано, что птицы не могут ориентироваться по магнитному полю Земли в полной темноте, однако даже света звезд будет достаточно для успешного выбора компасного направления миграции. К тому же для успешной работы магнитной компасной системы птиц важны характеристики света: птицы хорошо выбирают компасное направление в коротковолновой части спектра — в синем, бирюзовом и зеленом свете, но испытывают трудности с выбором направления при желтом или красном свете [7].

Еще одна специфическая особенность магнитной компасной системы птиц, выявленная в нескольких экспериментах, — нарушение ее работы слабым колеблющимся (осциллирующим) магнитным полем [8].

Устройство магнитного компаса птиц должно объяснять все перечисленные его свойства. В 1978 году было высказано предположение, что магнитная компасная система птиц связана с магниточувствительными бирадикальными химическими реакциями [9]. Бирадикальными называют химические реакции с участием двух радикалов (радикальной пары) — частиц, образующихся после разрыва одной химической связи в молекуле или после переноса электрона внутри молекулы. Магнитное поле Земли слабое, и некоторое время считалось, что оно не может влиять на протекание химических реакций. Однако радикалы образуются после поглощения молекулой энергии фотона света (например, от Солнца) и какое-то время очень неустойчивы, поэтому магнитное поле может ускорить ход химической реакции с их участием аналогично мухе, которая при определенных условиях может сдвинуть большой гранитный блок (рис. 2) [10].

Атомы в молекулах обычно удерживаются вместе с помощью электронов: по два на каждую химическую связь. Когда связь разрывается, в каждом из радикалов оказывается по одному неспаренному электрону. Этот электрон двигается, количество его вращательного движения характеризуется свойством, называемым спин. Поскольку электрон не только двигается, но и заряжен, то он обладает магнитным моментом. Соответственно, радикальные пары тоже обладают магнетизмом, проистекающим из спина их электронов.

Радикальные пары существуют недолго — нано- или миллисекунды. При этом радикальная пара может существовать в двух формах — синглетной и триплетной. В синглетной форме два магнитных момента противоположны (↑↓), в триплетной — выровнены (↑↑). У синглетной формы велика вероятность рекомбинации радикала с восстановлением химической связи (гранитный блок на рис. 2 вернется в исходное положение), триплетная форма запускает новую цепь реакций с триплетными продуктами реакции (гранитный блок на рис. 2 упадет вперед). Триплетная и синглетная форма переходят друг в друга под воздействием градиента магнитного поля, который создается магнитными моментами атомных ядер в самих радикалах. Внешнее магнитное поле само по себе не влияет на этот переход, но на скорость перехода может повлиять ориентация магнитного поля. (Подробнее о квантовых эффектах в жизни живых существ можно прочитать в заметке «Зарождение квантовой биологии» [11].) Анализируя выход продуктов бирадикальной реакции в различных пространственных направлениях, птицы могли бы получать информацию о направлении.

На протекание химических реакций с участием радикалов также влияет осциллирующее магнитное поле, в диапазоне частот в несколько МГц из-за эффекта электронного парамагнитного резонанса (электронного спинового резонанса в этих частотах) [8]. Другими словами, если частота колеблющегося магнитного поля совпадет с частотой, с которой колеблется радикальная пара между синглетной и триплетной формами в статическом поле, будет наблюдаться резонансный эффект, который может изменить степень и время синглет-триплетного превращения и, следовательно, выход продукта реакции.

Таким образом, модель магниторецепции на основе бирадикальных химических реакций соответствует ключевым теоретическим особенностям работы магнитной компасной системы птиц — чувствительности к углу между силовыми линиями магнитного поля и поверхностью Земли, а не к полярности магнитного поля; зависимости от света и нарушению работы в переменном магнитном поле. Для завершения пазла устройства магнитной компасной системы птиц осталось найти реальную магниторецепторную молекулу, обладающую соответствующими биофизическими характеристиками, позволяющими, например, определять относительно ничтожные изменения в выходе продуктов бирадикальных реакций.

Наиболее подходящим местом для рецептора магнитной компасной информации у птиц большинством исследователей в настоящее время считаются глаза. Именно глаза имеют прямой доступ к свету и представляют собой сферу, т.е. радикальные пары в потенциальном рецепторе могут быть выровнены под разными углами относительно магнитного поля Земли.

В 2000 году в качестве места протекания бирадикальных химических реакций у птиц были предложены светочувствительные белки криптохромы, расположенные в сетчатке [12]. Эти белки выполняют разнообразные функции: например, регуляцию циркадных ритмов животных и зависимую от света регуляцию роста растений. Криптохромы могут поглощать свет благодаря наличию хромофорных групп: флавинадениндинуклеотида (ФАД) и 5,10-метенилтетрагидрофолата. На сегодняшний день криптохромы считаются единственными известными молекулами позвоночных животных, способными образовывать радикалы после поглощения фотонов; роль криптохромов в магниторецепции очень активно изучается, в т.ч. и у человека [13], [14].

В настоящее время у птиц описано 4 типа криптохромов — криптохром 1 (имеющий две формы: CRY1a и CRY1b), криптохром 2 (CRY2), криптохром 3 (CRY3) и криптохром 4 (CRY4). Основным кандидатом на роль магниторецепторной молекулы у птиц на текущий момент считается CRY4, т.к. его экспрессия носит сезонный характер (увеличивается весной и осенью, что соотносится с периодами миграции птиц), а не циркадный, как у других типов криптохромов [15].

Однако даже если у перелетных птиц молекулы CRY4 связаны с магниторецепцией компасной информации, существует целый ряд экспериментальных данных и теоретических вопросов, которые пока остаются без объяснения. Важнейший из них — почему теоретические расчеты значений чувствительности магнитного компаса на основе бирадикальных химических реакций к слабому осциллирующему магнитному расходятся с экспериментальными данными. В экспериментах птицы не могли выбрать компасное направление при амплитудах осциллирующих полей на два порядка меньших, чем можно было бы ожидать, исходя из расчетов [8]. В эксперименте, в котором я принимала участие, птицы не могли выбрать направление, если осциллирующее магнитное поле создавалось вокруг всего их тела, однако если на голову птицы, в непосредственной близости от глаз, крепился особый маленький генератор, создающий осциллирующее магнитное поле, то птицы хорошо ориентировались. Это очень странный результат, с трудом поддающийся объяснению [16].

Также на сегодняшний день нет объяснения неполному перекрыванию диапазонов длин волн, при которых работает магнитный компас птиц (400–565 мм) и при которых криптохромы способны поглощать свет (400–500 мм) [15]. Возможно, у птиц существует дополнительный «приемник-усилитель» сигнала, связанный с криптохромами, но это неточно — экспериментальные исследования такой структуры еще не проводились.

CRY4 был обнаружен в фоторецепторах сетчатки: двойных и одиночных красночувствительных колбочках, однако молекулярные механизмы магниторецепции до сих пор не описаны. В частности, неизвестны механизмы разделения зрительной и магнитной информации, как сигнал от рецептора транслируется на следующие нейроны, и другие [15], [17].

Таким образом, пазл устройства магнитного компаса перелетных птиц все еще не собран. Продолжаются исследования свойств криптохромов и поиски пока неизвестных компонентов магнитной компасной системы птиц, объединяя все больше научных лабораторий и специалистов из разных областей науки. Комплексные исследования на современном высокоточном оборудовании с участием квантовой физики, химии и биохимии, компьютерного и математического моделирования, молекулярной биологии, нейробиологии и поведенческой биологии необходимы для решения головоломки, которой вот уже около 50 лет. Новые экспериментальные данные либо сложат пазл магниторецепции на основе реакций с радикалами в криптохромах, либо приведут к неожиданным открытиям: например, покажут, какие фрагменты были из другой мозаики (рис. 3).

Литература

1. Н. С. Чернецов. (2016). Ориентация и навигация мигрирующих птиц. Зоол. ж.. 95, 128-146;
2. Wolfgang Wiltschko, Roswitha Wiltschko. (1972). Magnetic Compass of European Robins. Science. 176, 62-64;
3. А. Д. Золотарёва, Н. С. Чернецов. (2021). Астрономическое ориентирование у птиц. Зоол. ж.. 100, 333-343;
4. Anna Zolotareva, Gleb Utvenko, Nadezhda Romanova, Alexander Pakhomov, Nikita Chernetsov. (2021). Ontogeny of the star compass in birds: pied flycatchers (Ficedula hypoleuca) can establish the star compass in spring. Journal of Experimental Biology. 224;
5. Alexander Pakhomov, Anna Anashina, Nikita Chernetsov. (2017). Further evidence of a time-independent stellar compass in a night-migrating songbird. Behav Ecol Sociobiol. 71;
6. Henrik Mouritsen. (2013). The Magnetic Senses. Neurosciences - From Molecule to Behavior: a university textbook. 427-443;
7. Roswitha Wiltschko, Wolfgang Wiltschko. (2015). Avian Navigation: A Combination of Innate and Learned Mechanisms. Advances in the Study of Behavior. 229-310;
8. K.V. Kavokin. (2009). The puzzle of magnetic resonance effect on the magnetic compass of migratory birds. Bioelectromagnetics. 30, 402-410;
9. Klaus Schulten, Charles E. Swenberg, Albert Weller. (1978). A Biomagnetic Sensory Mechanism Based on Magnetic Field Modulated Coherent Electron Spin Motion. Zeitschrift für Physikalische Chemie. 111, 1-5;
10. P. J. Hore, Henrik Mouritsen. (2016). The Radical-Pair Mechanism of Magnetoreception. Annu. Rev. Biophys.. 45, 299-344;
11. Зарождение квантовой биологии;
12. Thorsten Ritz, Salih Adem, Klaus Schulten. (2000). A Model for Photoreceptor-Based Magnetoreception in Birds. Biophysical Journal. 78, 707-718;
13. Элементы: «Возможно, люди способны ощущать магнитное поле»;
14. Элементы: «Магниторецепция у человека и других животных: новые данные, новые сомнения»;
15. Л. А. Астахова, А. Ю. Ротов, К. В. Кавокин, Н. С. Чернецов, М. Л. Фирсов. (2019). Cвязь магнитного компаса и фоторецепции у птиц: гипотезы и нерешенные вопросы. Журн. общ. биологии. 80, 83-94;
16. Julia Bojarinova, Kirill Kavokin, Alexander Pakhomov, Roman Cherbunin, Anna Anashina, et. al.. (2020). Magnetic compass of garden warblers is not affected by oscillating magnetic fields applied to their eyes. Sci Rep. 10;
17. Элементы: «Связь магнитного компаса и зрения у птиц: гипотезы и нерешенные вопросы».